Un hogar para Symbion

… o por qué hay que tener una lupa encima cuando se va de mariscada

Hace años que vengo siguiendo una historia apasionante. Una historia de descubrimientos increíbles, enigmas científicos, sexo sórdido y marisco. No se puede pedir más. Se trata de un relato en el que un puñado de científicos desenredan la misteriosa vida y milagros de algunos de los animales más jodidamente raros y desconocidos que habitan nuestro planeta: los ciclióforos. El último capítulo de esta historia acaba de salir a la luz [10], pero vayamos por partes.

Corría el año 1995 cuando Peter Funch y Reinhardt M. Kristensen, dos zoólogos daneses, publicaron en la revista Nature el descubrimiento de un nuevo filo de animales al que llamaron Cycliophora [1]. Así dicho, puede que no os impresione mucho, vamos a ver si lo arreglo. Digamos que hay unas 40 formas de «ser animal»; puedes ser un molusco, o un artrópodo, o un cordado o un xenoturbélido. A cada una de estas formas o «diseños» anatómicos es a lo que se le suele llamar «filo«, y es la categoría superior en la clasificación de los animales. Aunque el criterio sobre qué es un filo o qué deja de serlo varía conforme pasa el tiempo y se afinan los criterios, descubrir un filo, un «plan» general de animal totalmente desconocido a las puertas del siglo XXI fue algo absolutamente espectacular. Los detalles sobre por qué esto no era la primera vez que le pasaba al equipo de Kristensen (ni sería la última) fue un tema que se trató en esta santa casa hace mucho, mucho tiempo, y puede que no lo recuerden ni los más viejos del lugar, pero esa es otra historia.

Estos ciclióforos resultaron ser además unos bichos rarísimos, aunos auténticos marcianos, no sólo por su anatomía, sino también por su forma de vida: con apenas una fracción de milímetro de tamaño, estos animalillos habitaban en las piezas bucales de las cigalas (Nephrops norvegicus), donde se alimentaban de los restos de comida que el delicioso crustáceo dejaba escapar de su boca. Esta primera especie de ciclióforo fue bautizada con el eufónico nombre de Symbion pandora. Toda una caja de sorpresas, sin duda.

Imágenes de Symbion pandora, viviendo felizmente en las barbas de las cigalas. Las formas adultas tienen forma ovoide y viven sésiles, fijas a los apéndices del crustáceo mediante un disco adhesivo. En el extremo de su cuerpo presentan una corona de cilios rodeando la boca. (National Geographic; Obst et al. 2005; Biodidac)

Symbion pandora se hizo inmediatamente muy popular entre los zoólogos y la gente interesada en los invertebrados, especialmente cuando se aclararon los detalles de su retorcido ciclo vital, y es que su peculiar hábitat planteaba una incógnita nada trivial: si efectivamente viven sobre las cigalas, y éstas, como todos los artrópodos, mudan periódicamente su cutícula, ¿cómo sobreviven los ciclióforos a esta catástrofe? Por muy densa que sea una colonia, tarde o temprano la cigala mudará de cutícula y todos los individuos sésiles se irán con ella. Evidentemente tenía que haber alguna fase móvil, pero ¿cuál? Tras el artículo original (en el que ya se daban algunas pistas), Peter Funch y Matthias Obst investigaron concienzudamente la anatomía de las distintas fases del ciclo dando por fin una idea completa del mismo y muchísimos detalles anatómicos [2], [3].

Diagrama con el ciclo de vida de Symbion pandora (Obst & Funch 2003)

La historia comienza cuando una larva cordoide (1) de vida libre llega al crustáceo y se fija en sus apéndices (2), desarrollando la forma típica del ciclióforo o «fase alimenticia«, que vive de los restos de la comida de la cigala, tan pancha (3-8). Eventualmente, la fase alimenticia adulta desarrolla de forma asexual y libera una larva pandora (10-11), que apenas se desplaza y se establece en el mismo crustáceo dando un nuevo individuo clónico de la fase alimenticia. Este ciclo sexual se puede repetir multitud de ocasiones originando una densa colonia de ciclióforos clónicos. En un momento dado, posiblemente cuando la muda de la cutícula de la cigala se aproxima, algunos individuos desarrollan en su interior una hembra (12), mientras que otros originan la llamada larva prometeo (13), larva que en un momento dado sale del cuerpo de su madre (14) y termina fijándose sobre el cuerpo de uno de los individuos que tiene una hembra dentro (15). Aquí viene la parte sórdida del tema, porque dentro de la larva prometeo hay dos machos enanos, que son los encargados de fecundar a la hembra, que aún no ha nacido. El proceso de fecundación en Symbion ha sido objeto de mucha especulación y nunca ha sido observado. Hay varias hipótesis, alguna de ellas realmente retorcidas, como considerar que la fecundación es hipodérmica: los machos, sin salir de la larva prometeo que los aloja, atraviesa con su pene la piel de dicha larva (¡su madre!) y la de la madre que aún gesta la hembra y la fecunda antes del «parto». Al parecer eso es un poco difícil porque el pene de estos machos enanos es demasiado pequeño. Otra alternativa es que el macho sale de la larva prometeo (17) a la vez que la hembra de su respectiva madre (18) y la fecundación tiene lugar entre dos organismos de vida libre. Entre estas dos hipótesis hay varias intermedias que están por confirmar o falsar. En cualquier caso, lo que es seguro es que un macho enano acaba fecundando a la prima de su madre, lo cual no está nada mal. La hembra, albergando finalmente en su interior el huevo fecundado, de nuevo vuelve a fijarse en el mismo hospedador (20) y permanece en estado latente (quiste cordoide, 22) hasta que el hospedador esté a punto de mudar de cutícula. Es entonces cuando el quiste libera a la larva que lleva en su interior, la larva cordoide (23),  que a diferencia de las anteriores tiene muchos cilios y puede nadar estupendamente (24, 25), con lo que es la encargada de dejar atrás a la cigala que la vio nacer y buscar un nuevo hospedador (1), perpetuando así a su linaje incestuoso. Toda una proeza, la de este bicho de una décima de milímetro, ¿eh?

No me resisto a comentaros que estos mismos zoólogos descubrieron que las distintas fases del ciclo colonizan partes específicas de los apéndices de los crustáceos [4], con lo que estas colonias de ciclióforos son en realidad una muestra de una afinadísima coevolución.

Colonización diferencial de las distintas partes de los apéndices de la cigala por las fases sexual y asexual de los ciclióforos (Obst & Funch 2006)

Dada la fama inmediata de este animalejo, no tardaron en llegar nuevas investigaciones sobre ellos. En 2004 se descubrieron ciclióforos en el Mediterráneo [5], y en este caso colonizando las piezas bucales de los bogavantes (Homarus gammarus); no se tardó en sospechar que se trataba de una especie distinta. En muy poco tiempo, distintos estudios sobre variabilidad genética de ciclióforos allá donde habían sido recolectados [6] [7] revelaron la existencia de al menos una segunda especie: Symbion americanus [8], que habitaba en el bogavante de Maine, Homarus americanus, y muy posiblemente hasta tres especies más, aún no descritas.

Hospedadores de ciclióforos conocidos hasta la fecha (todos ellos deliciosos): la cigala, el bovagante y el bogavante de Maine

Todo esto está muy bien, pero quedaba por resolver aún una cuestión importante: una vez que sabemos qué son los ciclióforos hace falta saber de dónde vienen, a qué otros animales se parecen, dónde clasificarlos y a fin de cuentas darles un lugar en el árbol de la vida. Esto fue una incógnita para la comunidad científica hasta hace sólo unos días.

Como no puede ser de otra manera, había varias hipótesis. Sus descubridores originales, y especialmente Funch, han dedicado mucho tiempo a estudios morfológicos detallasdos de las distintas fases del ciclo de Symbion y desde el principio los creyeron afines a los Entoproctos y Ectoproctos (briozoos), aunque sin afinar mucho más. A favor de esta hipótesis está el hecho de que la larva cordoide puede ser identificada como una larva trocófora modificada, larva que sólo aparece en ciertos lofotrocozoos. Otros autores los creían emparentados con los rotíferos y otros filos similares debido a algunas similitudes (no concluyentes) de la musculatura [9], la naturaleza de su embudo bucal ciliado así como a la presencia de unos apéndices característicos en Symbion americanus. Finalmente, el tipo de cutícula que presentan los ciclióforos hacía pensar a algunos especialistas que se trataba de un grupo de ecdisozoos, un linaje totalmente distinto de invertebrados, que alberga a los artrópodos.

Buscando un hogar para Symbion (click para ampliar)

La incógnita parece que se resuelve. En un próximo número de Molecular Phylogenetics and Evolution [10], un equipo de biólogos publica la primera filogenia de los entoproctos basándose en información del genoma mitocondrial y nuclear. Uno de los resultados colaterales del estudio es que al reconstruir la evolución de estos taxones a partir de las secuencias de su genoma, parece bastante claro que los ciclióforos son el grupo hermano de los entoproctos, es decir, que ambos compartieron un antepasado común inmediato (hipótesis 3 del dibujo de arriba). Por supuesto es posible que esta no sea la última palabra, pero parece que poco a poco los biólogos marinos van encontrando la posición de los ciclióforos en el mundo.

Árbol filogenético de consenso a partir de los datos mitocondriales y nucleares. Los números de las ramas son indicadores de robustez. Lo más relevante para el tema del post es que los ciclióforos quedan estrechamente emparentados con los entoproctos (Fuchs et al. 2010)

Lo que más me gusta de esta historia es que al final los resultados que se obtienen parecen dar la razón a los descubridores de los ciclióforos, quienes ya en el artículo de su descripción especulaban con el parentesco «entoproctoide» de Symbion. Al contrario que en otras ocasiones en las que la filogenia molecular acaba poniendo patas arriba el trabajo de los estudiosos de la anatomía, aquí Kristensen y Funch podrán decir con aires de suficiencia aquello de «ya os lo habíamos dicho».

Los ciclióforos se ganaron desde el principio un lugar en mi corazón, y me alegro mucho de que se les haya encontrado un hogar. Seguiré, como he hecho hasta ahora, mirando con ilusión y minuciosidad las piezas bucales de las cigalas y los bogavantes cuando tengo la suerte de degustarlos. Nunca se sabe si algún día me sonreirá la fortuna y me toparé con agún ciclióforo resistente a la cocción. Entonces podré contarles a los demás comensales la historia del bicho que se tira a la prima de su madre.

BIBLIOGRAFÍA

1. P. Funch & R. M. Christensen (1995). «Cycliophora is a new phylum with affinities to Entoprocta and Ectoprocta». Nature 378: 711–714 (enlace)

2. P. Funch (1996). The Chordoid Larva of Symbion pandora (Cycliophora) Is a Modified Trochophore. Journal of Morphology 230:231-263 (enlace)

3. M. Obst & P. Funch (2003). Dwarf Male of Symbion pandora (Cycliophora). Journal of Morphology 255:261–278 (enlace)

4. M. Obst & P. Funch (2006). The microhabitat of Symbion pandora (Cycliophora) on the mouthparts of its host Nephrops norvegicus (Decapoda: Nephropidae). Marine Biology 148: 945–951 (enlace)

5. O. Nedved (2004).Occurrence of the phylum Cycliophora in the Mediterranean. Marine Ecology Progress Series 277:297-299 (enlace)

6. M. Obst, P. Funch & G. Giribet (2005). Hidden diversity and host specificity in cycliophorans: a phylogeographic analysis along the North Atlantic and Mediterranean Sea. Molecular Ecology 14: 4427–4440 (enlace)

7. J. M. Baker, P. Funch & G. Giribet (2007). Cryptic speciation in the recently discovered American cycliophoran Symbion americanus; genetic structure and population expansion. Marine Biology 151:2183–2193 (enlace)

8. M. Obst, P. Funch & R.M. Kristensen (2006). A new species of Cycliophora from the mouthparts of the American lobster, Homarus americanus (Nephropidae, Decapoda). Organisms Diversity & Evolution 6(2): 83-97 (enlace)

9. R. C. Neves,R. M. Kristensen & A. Wanninger (2009). Three-Dimensional Reconstruction of the Musculature of Various Life Cycle Stages of the Cycliophoran Symbion americanus. Journal of Morphology 270:257–270 (enlace)

10. Judith Fuchs, Tohru Iseto, Mamiko Hirose, Per Sundberg, & Matthias Obst (2010). The first internal molecular phylogeny of the animal phylum Entoprocta (Kamptozoa) Molecular Phylogenetics and Evolution DOI: 10.1016/j.ympev.2010.04.009